Spirit Tracks est la suite directe de Phantom Hourglass, l'histoire prend place environ 100 ans après l'aventure de Link, Tetra et le navire fantôme. A la fin du premier opus, votre bande de pirates embarquait pour une nouvelle Hyrule. Ils sont finalement parvenus sur des terres inconnues qu'ils ont tout naturellement nommées Hyrule. Entre les faits des deux jeux, il y a eu une bataille importante où les habitants de ce monde ont affronté un redoutable Roi Démon. Les esprits de ces terres ont aidé à emprisonner cet être maléfique grâce à des chaînes et des menottes, pour enfin l'enterrer sous terre. Ces chaînes s'étendirent sur Hyrule dans quatre directions, et elles devinrent les Rails Esprit (Spirit Tracks). La population locale utilise donc ces chemins de fer comme moyen de transport.
Le jeu commence avec Link se rendant à la cérémonie de remise de son diplôme en ingénierie ferroviaire. L'évènement a lieu au château d'Hyrule. Pendant que la princesse Zelda le récompense pour son service, elle lui glisse une note l'avertissant que le chancelier Cole est un personnage suspect. Elle demande à Link d'emprunter un sentier caché pour la rencontrer en secret. Zelda lui fait savoir qu'elle a besoin de son aide pour s'échapper du château afin d'enquêter sur les mystérieuses disparitions des Rails Esprit dans Hyrule. C'est également à ce moment que la princesse lui donne son légendaire habit vert. Ce dernier l'aidera à duper les gardes du château. La première mission sera d'évacuer Zelda en détournant l'attention des gardes.